Cercetările arheologice din anii 1955–1956 și 1980–1982 au confirmat existența unei reședințe domnești la Putna, pe latura sudică a incintei. Construcția a fost datată din vremea lui Ștefan cel Mare, fiind ridicată, din piatră și mortar, după incendiul din 1484.
Materialele arheologice găsite în această zonă demonstrează că reședința domnească era o clădire fastuoasă, cu profile bogate, lucrate în stil gotic, având fațadele împodobite cu discuri și butoni din ceramică, de formă pătrată sau triunghiulară, smălțuite în mai multe nuanțe de verde, galben și maro.
Asemenea celorlalte edificii din perimetrul incintei, Casa domnească de la Putna a suferit efectele a numeroase calamități. O însemnare pe un Minei din secolul al XV-lea ne spune că în 1536 au ars „casele domnești, amândouă trapezele, bucătăria, spitalul și cămara”. Clădirea va fi suferit de asemenea de pe urma jafului și a distrugerilor provocate de Timuș Hmelnițki în 1653, a incendiului stârnit de soldații lui Ioan Sobieski în 1691, precum și de pe urma cutremurului de la 1739.
În anii 1758–1759, pe locul vechii Case domnești, Mitropolitul Iacob construiește trapeza, bucătăria și paraclisul Sfinților Apostoli.
Între anii 1854 și 1856 a fost demolată, printre alte clădiri, și cea ridicată de Mitropolitul Iacob Putneanul. În locul ei s-a construit pe latura de sud o clădire fără etaj, lungă de 46,5 metri, din piatră și cărămidă, destinată bucătăriei, trapezei, cămărilor și chiliilor, cu beciurile aferente. Din păcate, aceasta a însemnat eliminarea unei bune părți din urmele construcției originale.
Instantaneu din timpul unei vizite a Părintelui Patriarh Teoctist, pe atunci Mitropolitul Moldovei și Sucevei, pe șantierul Casei domnești, 1984.
În deceniul al optulea al secolului trecut, mitropolitul de atunci al Moldovei, viitorul patriarh Teoctist, a inițiat și a susținut proiectul de reconstrucție a Casei domnești, elaborat de arhitecții Ștefan Balș și Virgil Antonescu. Construcția a fost împlinită cu mari eforturi financiare și de organizare din partea Mitropoliei Moldovei și a obștii de atunci a Mănăstirii Putna.
Pisania, integrată în zidul de vest al Casei domnești, consemnează: „Cu voia Tatălui, cu ajutorul Fiului și cu săvârșirea Sfântului Duh a fost înălțată această monumentală clădire pe temeliile Casei domnești zidită de voievozii mușatini așa cum au stabilit cercetările arheologice efectuate între anii 1981 și 1982. Lucrările au fost începute în anul 1981 cu avizele și sprijinul forurilor de stat, cu toată cheltuiala Mitropoliei Moldovei și Sucevei și cu necontenită îndrumare și purtare de grijă a Prea Fericitului Părinte Teoctist, Patriarhul Bisericii Ortodoxe Române, care în ziua de 15 august 1988 a sfințit-o, stareț fiind Prea Cuviosul Arhimandrit Iachint”.
Portalul de intrare în Casa domnească. În ancadramentul ușii a fost integrat, la baza piciorului din stânga, un bloc de piatră de origine medievală, care păstrează urme de zugrăveală.
Proiectul a ținut seama de elementele arhitectonice și decorative confirmate istoric și arheologic, dar a avut în vedere și utilitatea funcțională corespunzătoare zilelor noastre. Astăzi, Casa domnească adăpostește „Sala domnească”, locul unde au loc simpozioane sau întâlnirile obștii monahale cu invitați de seamă din lumea laică sau bisericească.
Actuala Casă domnească a fost ridicată pe ruinele edificiului identificat în timpul săpăturilor arheologice din anii 1955–1956 și 1980–1982, în partea de sud a incintei mănăstirii.
Pe lângă aceasta, există spații de locuit, bucătăria și trapeza. Mai multe pietre cu profil bogat, lucrat în stil gotic, descoperite în cursul săpăturilor, au fost integrate în noua construcție. Anumite elemente ornamentale au fost, de asemenea, lucrate în stilul specific construcțiilor ștefaniene. La exterior s-a realizat o decorație cu discuri ceramice smălțuite.
